基于Meta分析的放牧对黄土高原草地生态系统的影响

贾涛涛， 廖李容， 王 杰， 刘国彬， 张 超*

(1. 西北农林科技大学水土保持研究所， 陕西 杨凌 712100； 2. 中国科学院水利部水土保持研究所， 陕西 杨凌 712100)

草地不仅是重要的绿色生态屏障，也是重要的畜牧业生产基地[1]。黄土高原自20世纪末实施退耕还林还草工程以来，形成了约2.32×107hm2的草地面积，这些草地面积占该区总面积的33%[2]。有研究指出，长期围封会降低草地植物多样性，并且削弱光合作用，导致植物生产力下降[3]。在黄土高原，放牧是传统的草地利用方式之一，研究放牧对黄土高原草地生态系统的影响尤为重要。

放牧对草地生态系统的影响主要体现在放牧对草地植被群落、土壤理化性质和土壤微生物的改变。放牧过程中，家畜的选择性采食会改变植物种间竞争力，并且引起物种侵入或迁出[4]，从而影响草地植被的群落结构和多样性。多数研究发现，随着放牧强度的增加，植物群落中的优势种群逐渐减少被一些杂草类物种取代[5-6]，而在不同的研究中，植物多样性随着放牧强度的增加表现出增加[7]、下降[8]和无显著变化[9]的趋势。通常情况下，相较于围封草地，放牧草地由于家畜的采食和践踏使得植物光合器官受损，植物总生物量、地上和地下生物量降低[10]。草地的植物生物量水平除了受到放牧干扰带来的直接和间接影响以外，还与植被群落自身的生物生理学特性和当地的水热条件等多种因素有关，因此在不同的研究中，植物生物量随着放牧强度的增加表现出不同的响应特征[11-12]。放牧过程中，家畜通过采食、践踏直接或间接影响土壤的物理结构(如紧实度、含水率)，同时家畜的排泄物归还影响土壤的养分循环和利用[13]。多数研究表明，重度放牧下土壤容重增加而含水量和通气孔隙度降低[14-15]，土壤有机碳等养分含量减少[16-17]使得土壤退化。放牧家畜对植物和土壤环境的改变间接影响土壤中的微生物，导致微生物群落发生变化。研究发现，适度放牧时土壤微生物数量增加[18]，土壤微生物群落多样性较高[19]，有利于维持土壤微生物群落结构的稳定[20]。

目前，已有大量关于草地放牧的研究，但是研究结果相差较大，并且缺乏大尺度上草地生态系统对放牧响应的整体认识，尤其是黄土高原。因此，本文通过收集整理黄土高原放牧的相关文献，利用Meta分析的方法探究放牧对黄土高原草地生态系统的影响，并进一步分析影响其放牧效应的相关因素，为深入认识和合理管理黄土高原退耕草地资源提供科学依据。

1 材料与方法1.1 研究区域概括

黄土高原(33°7′～41°3′ N，100°8′～114°6′ E)位于中国中部偏北部，总面积为6.27×105km2，占全国国土总面积的6.5%[21]。该地区地处东南湿润季风气候向西北内陆干旱气候的过渡带，年平均气温为3.6～14.3℃，年平均降雨量为150～750 mm，且降雨量由西北向东南增加[22]。黄土高原的主要土壤类型包括褐土、黑垆土、灰钙土、淡栗钙土、娄土、黄绵土、风沙土、草甸土、淤土、沼泽土、盐渍土、灰褐土和棕壤等[23]。典型草原是黄土高原主要的草地类型，优势植物有长芒草(Stipabungeana)、百里香(Thymusmongolicus)、赖草(Leymuschinensis)、猪毛蒿(Artemisiascoparia)、茵陈蒿(Artemisiacapillaris)等[24]。

1.2 文献检索

利用Web of Science和中国知网学术期刊，分别以主题词“grazing & grassland”和“放牧&草原”检索文献，并设置筛选标准如下：(1)实验数据是基于黄土高原生态系统放牧条件的野外试验；(2)所收集的文献的出版时间均为2006年1月—2021年10月；(3)放牧试验包括放牧处理和对照处理，放牧处理需明确说明具体的放牧强度或放牧率；(4)文献内容包括：植物物种均匀度(Pielous evenness，E)、物种多样性(Shannon-wiener diversity，H)、物种丰富度(Species richness，R)、盖度(Coverage)、地上生物量(Aboveground biomass，AGB)、地下生物量(Belowground biomass，BGB)、土壤容重(Soil bulk density，SBD)、土壤水分(Soil moisture，SM)、酸碱度(Potential of hydrogen,pH)、全氮(Total nitrogen，TN)、全磷(Total phosphorus，TP)、有机碳(Soil organic carbon，SOC)、土壤微生物总丰度(Total microorganisms，TM)、细菌(Bacteria)丰度、真菌(Fungi)丰度和放线菌(Actinomyces)丰度，地下生物量数据测得的土壤深度超过30 cm；(5)分别给出放牧处理和对照处理的均值、标准差或标准误差和样本量；(6)当一篇文章有多个禁牧时长的对照处理时，选择禁牧时长最短的作为对照处理，且在对照处理的围栏内没有其他干扰(如施肥或播种)。最后共计收集39篇有效文献(表1)。

表1 黄土高原相关文献Table 1 Relevant literature on the Loess Plateau

收集整理文献中的相关信息，如放牧强度或放牧率、年平均温度、年平均降雨量、草地类型等。根据文献中给出的具体的放牧强度和放牧率，整理后将放牧强度统一划分为4个梯度，分别是未放牧、轻度、中度和重度放牧(表2)。黄土高原降水量差异较大，并且有研究指出，草地植被和土壤在不同水分含量下对放牧的响应规律不一致[25]。因此，基于200 mm和400 mm等降水量线，根据本文所收集文献的年平均降雨量的信息，将年平均降雨量分为3个等级，分别是400 mm，用以评估降水对草地放牧效应的影响。

表2 放牧强度划分标准Table 2 Criterion of grazing intensity

文献中的表格数据直接提取，图片格式数据利用GetData 2.20软件提取，按照试验中放牧组和禁牧组的均值(Mean)、标准差(SD)或标准误差(SE)、样方数(n)形式进行整理。对于未报告标准差或者标准误差的研究，标准差估计为平均值的1/10[26]；对于不明确是标准差还是标准误差的研究，将其视为标准误差[27]；文献中的标准差和标准误差，根据下式进行转换：

(1)

1.3 数据分析

使用Meta分析软件MetaWin 2.1建立随机效应模型，计算合并效应值。响应比(lnR)[28]来量化放牧和禁牧之间所选变量的差异大小，公式如下：

lnR=ln(Xe/Xc)=ln(Xe)-ln(Xc)

(2)

式中：Xe表示放牧组的平均值，Xc表示禁牧组的平均值。

响应比(lnR)的方差(vlnR)通过以下公式计算得到：

(3)

式中：Ne和Nc分别为放牧组和禁牧组的样本量，Se和Sc分别为放牧组和禁牧组所选变量的标准差。

非参数权重因子(wi)计算公式如下：

(4)

式中：vi表示单个研究的方差，σ2表示合并方差。

(5)

式中：Ei表示单个研究的响应比。计算95%置信区间，95%置信区间是由基于4 999次迭代的拔靴法(Bootstrapping)过程生成[29]。如果95%置信区间与0重叠，则认为变量的合并效应值无显著性，反之则有显著性。分组分析时将总异质性(QT)划分为组内(Qw)和组间(Qb)异质性，Qb显著，表明各组的合并效应值之间存在差异。

1.4 文献偏倚

文献偏倚的存在将影响Meta分析研究结果的有效性，通过计算失安全数(表3)和绘制直方图(图1)来评估可能存在的文献偏倚。对直方图采用高斯函数拟合曲线来估计发表偏倚[30]，变量对放牧的响应直方图遵循正态分布，表明结果不存在发表偏倚[31]。失安全数采用罗森塔尔法(Rosenthals method)计算所得[32]，当其值足够大(>5 N+10)时[33]，即便存在文献偏倚，结果也是可信的。利用Origin 2019b软件绘制图形，利用MetaWin 2.1软件计算失安全数。

表3 各响应变量及其分组失安全数Table 3 Each response variable and its between-group fall-safe results

图1 各响应变量的直方图Fig.1 Histogram of each response variable

2 结果与分析2.1 放牧对草地植被、土壤理化性质和微生物的影响

与禁牧草地相比，放牧草地的植物物种均匀度、物种多样性和物种丰富度指数没有显著变化，盖度、地上生物量和地下生物量则显著下降，分别下降了30.01%，48.94%和27.76%。此外，放牧还显著降低了土壤水分、全氮、全磷和土壤有机碳含量，分别降低了17.16%，10.54%，11.31%和11.24%；放牧提高了土壤容重和pH值，分别提高了5.11%和1.27%。放牧对土壤微生物总丰度、细菌丰度和放线菌丰度没有显著影响；放牧对土壤真菌丰度的影响显著并使其增加了49.74%(图2)。

2.2 放牧强度和年平均降雨量对草地放牧效应的影响

放牧强度是影响植被放牧效应的一个重要因素(表4)。与禁牧草地相比，植被盖度(Qb=39.083，P<0.01)随着放牧强度的增加而显著降低，轻度、中度和重度分别降低了30.08%，14.79%和71.81%；地下生物量(Qb=40.713，P<0.01)在中度放牧下无显著变化，但在轻度放牧和重度放牧下分别显著下降了16.21%和169.29%(图3)。可见，中度放牧有利于维持植物地下部分生长。放牧对土壤水分、全磷和有机碳含量的负面影响因放牧强度而不同(表4)。与禁牧草地相比，土壤水分含量(Qb=34.077，P<0.01)随着放牧强度的增加而显著降低，轻度、中度和重度分别降低了7.6%，26.16%和29.31%(图4)。全磷含量(Qb=23.434，P<0.05)在重度放牧下显著降低了29.41%，在其他放牧强度下则无显著变化(图5a)。土壤有机碳含量(Qb=28.983，P<0.01)在轻度放牧下无显著变化，在中度和重度放牧下则显著降低，分别降低了24.68%和8.09%(图5b)。可见，轻度放牧有利于土壤水分和养分的维持。

图2 放牧对黄土高原草地植被、土壤理化性质和 土壤微生物的影响Fig.2 Effects of grazing on grassland vegetation,soil physicochemical properties and soil microorganisms on the Loess Plateau注：括号内和括号外的数字分别表示观察样本数和效应值；下同Note:The numbers inside and outside the parentheses indicate the number of observation samples and the effect size,respectively. The same as below

表4 各响应变量及其组间异质性(Qb)Table 4 Each response variable and its between-group heterogeneity (Qb)

图3 不同放牧强度和年平均降雨量对植被的影响Fig.3 Effects of different grazing intensity and mean annual precipitation on vegetation

年平均降雨量也是影响草地放牧效应的另一个重要因素(表4)。随着年平均降雨量的增加，放牧草地的地上生物量(Qb= 22.050，P<0.01)降低越严重，年平均降雨量400 mm时分别显著降低了23.44%，48.66%和73.1%(图3)。可见，在年平均降雨量较低(<300 mm)的干旱地区，植物可能具有更好抵抗放牧干扰的能力。放牧草地土壤pH值(Qb= 32.107，P<0.01)、全磷(Qb=35.049，P<0.01)和有机碳含量(Qb= 64.291，P400 mm和400 mm时显著降低，且随着年平均降雨量的增加降低幅度越大，而在年平均降雨量为<300 mm时则无显著变化(图5b)。可见，在年平均降雨量较低(400 mm)的湿润地区，放牧更容易改变土壤微生物的群落组成。

图4 不同放牧强度和年平均降雨量对土壤 物理性质的影响Fig.4 Effects of different grazing intensity and mean annual precipitation on soil physical properties

图5 不同放牧强度和年平均降雨量对土壤全磷(a)和土壤有机碳(b)的影响Fig.5 Effects of different grazing intensity and mean annual precipitation on soil total phosphorus (a) and the soil organic carbon (b)

图6 不同年平均降雨量对土壤微生物丰度的影响Fig.6 Effects of different mean annual precipitation on soil microbial abundance

3 讨论3.1 放牧对黄土高原草地生态系统的影响

物种多样性是指示生态系统结构功能稳定性和可持续发展能力的重要指标[34]，本研究中，放牧对植物物种均匀度、物种多样性和物种丰富度指数的影响不显著(图2)。放牧对植物多样性的影响是多方面的，一方面家畜通过采食具有竞争性的优势种影响植物竞争，从而提高植物多样性[35]；另一方面，家畜的践踏会抑制植物繁殖和再生，导致一些相关物种的损失[36-37]。植物生物量可以用来评价草地状况、生产潜力和牲畜承载能力等[38]，本研究中放牧显著降低了黄土高原草地地上和地下生物量(图2)，其原因可能是：一方面动物的啃食直接导致植物光合器官的损失和破坏，使得植被盖度和生物量的累积减少[39]；另一方面，植物组织的损失减少了凋落物的形成，使得土壤有机质的来源减少，动物对草场的践踏也会恶化土壤环境条件(如土壤湿度、通气等)[40]，导致土壤肥力下降，进而抑制植物的生长发育。本研究中放牧对草地生物量的降低高于我国尺度的Meta分析结果[31,41]，这表明放牧降低了黄土高原的草地生产力。

放牧不仅影响草地的生产力状况，还直接或间接地影响土壤的理化性质[42]。本研究显示放牧显著增加了土壤容重和pH值，但降低了土壤水分(图2)，这与全球尺度和我国尺度的Meta分析结果一致[43-45]。放牧过程中，植被盖度的降低使土壤水分蒸发量和盐分含量增加，土壤pH值提高[46]；家畜的践踏使土壤中的较大孔隙和中等孔隙减少，容重增加，土壤的保水和持水能力下降，土壤含水量下降[47-49]。与全球尺度的Meta分析结果一致[50]，本研究发现放牧显著降低了土壤有机碳、全氮和全磷含量(图2)。放牧过程中，家畜排泄的粪尿会进入土壤增加土壤中的养分输入[51]，但植被凋落物的减少会减少土壤中的养分来源，践踏也会加剧土壤侵蚀[52]造成土壤养分流失，土壤养分的输入不足以抵消输出可能是这片地区土壤碳氮磷含量减少的原因。

微生物在土壤生态系统中扮演着重要角色，它们能够有效驱动养分循环、污染物降解和能量流动等一系列土壤生物化学过程[53]。放牧通过影响植被和土壤理化性质，进一步影响土壤微生物。本研究中，放牧对土壤微生物总丰度、细菌丰度和放线菌丰度的影响不显著，但却显著增加了真菌丰度(图2)。这可能是因为真菌主要的利用底物为植被凋落物和根系分泌物等，放牧过程中牲畜频繁的践踏会加速植被凋落物的分解[54]，而植被地上部分的减少也会导致更多的物质向地下部分转移[55]，这都有利于真菌类微生物的繁殖发展。黄土高原地区气候干旱，且放牧降低了土壤中的碳氮磷养分含量，土壤真菌数量的显著增加符合周丽霞等人[56]提出的在干旱及较低的土壤肥力下真菌比率相对较高的结论。

3.2 影响黄土高原草地生态系统放牧效应的因素

通过数据分析显示，黄土高原草地植被和土壤理化性质对放牧的响应受到放牧强度的影响(表4)。本研究显示，植被盖度在中度放牧时降低最小，且中度放牧对地下生物量无显著影响，其他放牧强度均使其显著下降(图3)。这可能与植物的补偿性生长有关，在一定的放牧强度下，群落中上层植物的生长由于动物啃食受到抑制，而下层植物将获得更多的光资源有利于生长发育[57]，最终使群落整体生物量得到一定的恢复。与禁牧草地相比，土壤水分随着放牧强度的增加显著降低(图4)，这与青藏高原的Meta分析结果一致[58]。这可能是随着放牧强度的增大植被盖度越来越低，热量交换愈加频繁，使得土壤蒸发更为剧烈，从而土壤水分含量降低[59]。土壤全磷和有机碳含量是重要的养分指标，本研究发现土壤全磷和有机碳含量在重度放牧下显著降低，在轻度放牧下则无显著变化(图5)，说明重度放牧不利于黄土高原土壤养分的积累。研究表明，单位面积内家畜数量的增加，不仅减少了地上凋落物向土壤中的养分输入[60]，而且植物进行补偿性生长也会吸收大量的养分，从而降低了土壤中的养分含量[61]。

除了放牧强度，年平均降雨量也是影响黄土高原草地放牧效应的一个重要因素(表4)。本研究发现随着年平均降雨量的增加，地上生物量的降低越严重(图3)。本文用于Meta分析所收集的文献，研究涉及黄土高原草甸草原、典型草原和荒漠草原三个植被地带，受气候条件的影响，其优势种分别为中旱生禾草与蒿类、真旱生多年生草本植物或旱生蒿类半灌木与小半灌木和超旱生禾草与蒿类及多刺的小灌木与小半灌木[62]。放牧过程中植被地上生物量随年平均降雨量的增加而降低，这可能是因为在年平均降雨量较低的干旱地区，植物生物量偏向于向地下部分转移[63]，而且抗拒各种不良环境的能力强。放牧草地土壤全磷和有机碳含量随着年平均降雨量的增加而降低，尤其当年平均降雨量较高(>400 mm)时，土壤全磷和有机碳含量降低最多(图5)。这可能是因为在降水丰富的条件下，家畜践踏后的土壤固体悬浮颗粒、全氮、全磷等养分会随地表径流和入渗作用而流失[64-65]，也有可能是因为本研究的观测数量有限。通常，降雨量的改变会影响土壤中的水分含量，土壤水分的变化会直接作用于土壤微生物的正常代谢，影响其基本的生理特性和数量[66]。放牧草地真菌丰度随年平均降雨量的增加而增加，放线菌丰度随年平均降雨量的增加而减少(图6)，这可能与这两类菌的自身特性有关。研究表明，真菌有很多向外延伸并穿插在土壤颗粒结构外的菌丝，可以直接感应外界环境的变化并产生较为敏感的反应[67]；放线菌易分布于干旱环境中，具有较强的适应能力[68]。

4 结论

通过Meta分析，本研究发现，放牧显著降低了黄土高原草地的生产力和土壤养分，但对植物多样性和和土壤微生物丰度几乎没有影响；中度放牧有利于维持植物地下部分生产力，轻度放牧有利于维持土壤水分和养分；黄土高原降水量差异较大，在较干旱地区，放牧对土壤养分的扰动不严重，且植物可能具有更好抵抗放牧干扰的能力，在较湿润地区，放牧更容易改变土壤微生物的群落组成。因此，在黄土高原草地管理措施中，不同地区可根据降雨量水平，采取合理的放牧强度，以实现草地的可持续性利用。