荒漠草原灌丛转变过程土壤呼吸动态变化及其影响因素研究

陈彦硕， 王红梅,2,3*， 郭天斗， 马彦平

(1. 宁夏大学农学院， 宁夏 银川 750021； 2. 宁夏草牧业工程技术研究中心， 宁夏 银川 750021； 3. 西北退化生态系 统恢复与重建教育部重点培育实验室， 宁夏 银川 750021； 4. 甘肃亚盛农业研究院有限公司， 甘肃 兰州 730010)

灌木化(Shrub encroachment)是指草原灌木或木本植物的密度、盖度和生物量逐渐增加导致的一种群落演替过程[1]，其在世界各地均有发生，如非洲南部热带草原、澳大利亚干旱草原、阿根廷南部牧场、美国西部干旱草原、地中海地区等[2]。全球有超过50%的草原由于气候变化和人类活动影响正处于不同程度的退化阶段，其中，灌木入侵通过影响土壤理化性质以及水资源的重新分配等环境因素，形成微气候下利于灌木生长的正反馈效应，加速原生草原景观的斑块化并使其土壤水分和养分等跨越阈值，逐渐向灌丛生态系统形成稳态转变(Regime shift)[3]。灌木扩张的全球现象导致生态系统结构和功能转变，促使环境气候和地区畜牧业能力减弱，包括植被生产力、生物多样性、碳储存和通量等[4]。

土壤的有机碳储量大于大气碳与植物生物量碳的总和[5]，其分解矿化过程是潜在的气候变化反馈标志，也是预测气候不确定性的主要来源[6]。研究表明全球土壤到大气层的二氧化碳(或土壤呼吸总量)通量不断增加，年内二氧化碳排放量达到68～79 pg[7]。土壤呼吸(Soil respiration)是指土壤有机碳经矿化作用从土壤向大气释放的主要过程，因而任何影响土壤碳平衡的因素均会显著影响全球碳循环[8]。土壤温度和水分是限制土壤呼吸的主要环境因子，其通过影响土壤微生物活性以及改变底物有效性进而控制土壤呼吸变化[9]。同时，多种环境因素变化的相互作用可能会增强或抵消单个因素对土壤C的影响[10]，有研究表明在干旱生态系统中，由于低土壤水分限制了土壤呼吸，使得其与温度变化相关性减弱或消失[11]，也有研究表明高温和干旱条件下土壤呼吸出现负温度敏感性(即呼吸作用随温度的升高而降低)，温度的升高可能会降低土壤酶活性和水分的有效性[12]，进一步研究表明土壤呼吸首先随着温度的升高而增加，达到临界值后随温度升高而下降，指出土壤呼吸受温度的直接影响和土壤水分的间接影响[13]。全球气候变化模型预测干旱地区降水变化(增加或减少)和高温对土壤水分动态和可利用性的影响，都可能会对二氧化碳和水通量产生难以预估的影响[14]。而大量的研究发现灌木入侵会影响土壤资源空间分布的变化[15]，由于非生物(例如泥沙输送和水分的可利用性)和生物(例如根系活性)作用，造成土壤资源异质性，导致土壤资源转移到周围灌木地块形成“沃岛”[16]，这种微环境变化也会直接影响土壤呼吸，或通过消耗土壤水分等环境因子间接影响土壤呼吸通量。因此，了解草原生态系统向灌丛转变过程的土壤呼吸及其影响因素对土壤碳库稳定性研究具有重要意义。

宁夏东部荒漠草原地区以植被恢复为目的大面积引入灌木柠条(Caraganakorshinskii)，由于其具更强的水分利用效率和竞争性，会加速水分消耗，导致荒漠草原植被组成退化，植物多样性下降以及土壤养分稳定性改变。因此，本研究以该地区荒漠草原人为灌丛引入形成的典型草-灌镶嵌体为研究对象，通过对各转变样地微生境(植丛和空斑)二氧化碳通量观测以及相关土壤养分测定，开展荒漠草原灌丛转变过程土壤呼吸及其相关土壤特性研究，旨在了解荒漠草原灌丛稳态转变过程中的土壤呼吸规律及其影响因素，为荒漠草原向灌丛转变过程土壤碳库稳定和维持荒漠草原生态功能可持续性发展提供数据支撑和科学依据。

1 材料与方法1.1 研究区概况

试验开展于宁夏回族自治区盐池县花马池镇四墩子行政村(37°43′～37°46′ N，107°16′～107°17′ E)，地属鄂尔多斯台地，海拔为1 350～1 450 m，年均温约7.8℃，年降水量250～350 mm，全年干旱少雨，主要集中在夏末秋初。研究站(盐池四墩子荒漠草原试验站)于20世纪90年代初开始种植柠条，至今已占到盐池县域总面积48.5%[17]，以旱生、沙生植被为主(表1)，土壤类型以风沙土和灰钙土为主。

图1 研究区地理位置图Fig.1 Location of the study area

1.2 样地设置和土壤采集

本试验根据生态界面理论[18-19]以空间代替时间的方法，选取荒漠草原-灌丛镶嵌体内部的荒漠草地(Desert grassland，DG)、草地边缘(Grassland edge，GE)、灌丛边缘(Shrubland edge，SE)、灌丛地(Shrubland，SL)为研究样地(图1)。分别在DG与GE随机设置5个5 m×5 m样区，SE与SL在跨越灌丛带内和带间设置5个10 m×10 m样区为长期观测样区，各样区又分为植丛(Vegetation patch,VP)和空斑(Bare interspace,BI)微生境。于2019年3月中旬，在四个样地各样区的植丛与空斑下分别布设3个土壤呼吸环用于观测(将内径为20 cm的PVC土壤呼吸测量环打入土中8～10 cm，露出地表2～4 cm)，每个样地30个重复，共计120个重复，观测期为4～11月，同时利用土钻取0～20 cm土壤，烘干称重计算土壤含水量。2019年8月进行土壤取样，每个样区内利用土钻在植丛与空斑处各取3份(去除根系与碎石后3钻混一)0～20 cm土样，4个样地共计120份，将其分两份带回实验室，一份风干后测定土壤理化性质，另一份4℃运存以测定土壤微生物生物量及无机氮。

表1 样地概况Table 1 Descriptions of study sites

1.3 观测指标测定

土壤呼吸观测：土壤呼吸观测采用Li-8100A土壤碳通量测量系统测定[20]，每个呼吸环观测2 min，每次观测前24 h清除呼吸环内地表植物。于2019年4—10月，每月选择天气状况良好的一天进行土壤呼吸日动态观测，从早上8点至晚上18点每两小时观测一次，共观测6次，每个土壤呼吸环测定3次后取平均值作为该点土壤呼吸数据；4—11月期间每月中旬与月末中午进行土壤呼吸季节动态观测，每个呼吸环观测时间与重复和日动态观测一致，将四个样地内144个测量环全部观测，为保障观测时间充足，使用两台呼吸机同时展开工作。

土壤温度及水分测定：用Li-8 100A(直径20 cm)土壤碳通量测量系统连接热电偶土壤温度传感器与EC-5土壤水分传感器测量0～5 cm土层土壤温度和土壤水分；采用铝盒烘干法确定0～20 cm土层的土壤水分(Soil moisture,SM)。

1.4 数据处理与分析

采用SPSS 21.0进行单因素方差分析(one-way ANOVA)分析，对各样地不同微生境土壤呼吸速率及土壤养分进行显著性分析(P<0.05)，对土壤呼吸速率与水分、温度进行线性、指数及多项式拟合，选择最优模型进行分析。对各样地土壤养分与土壤呼吸速率进行Pearson相关性分析和主成分分析，图表绘制采用Origin 2021软件。

2 结果与分析2.1 转变过程土壤水热变化特征

由图2a可知，转变过程中0～20 cm土壤水分表现为荒漠草地与草地边缘明显高于灌丛边缘与灌丛地，其中荒漠草地、草地边缘与灌丛边缘表现出春季返潮期土壤水分较高，夏季生长消耗期降低后秋季雨水补充回升，在降雨补充后，各样地土壤水分达到最大值，其中荒漠草地最高为11.19%，灌丛地最低为5.39%；0～5 cm土壤温度呈单峰变化，7月达到峰值，且草地边缘最高为28.59 ℃，灌丛边缘最低为26.59 ℃，相差2.0 ℃，4—8月温度上升期荒漠草地及其边缘温度高于灌丛地及其边缘，9—11月温度下降期则为灌丛地及其边缘高于荒漠草地及其边缘(图2b)。

图2 各转变样地土壤水热变化Fig.2 Changes of soil water content and temperature along the transition sites

2.2 转变过程土壤理化性质及微生物特征

由表2可知，转变过程各样地不同微生境间土壤理化性质及微生物活性均差异显著(P<0.05)，0～20 cm土层土壤水分显著降低，在荒漠草地及其边缘表现为空斑高于植丛，在灌丛地及其边缘则为植丛高于空斑；全碳、全氮和有机碳呈降低趋势，荒漠草地与灌丛地间差异显著(P<0.05)，灌丛地较荒漠草地下降75.7%,81.0%,59.1%，全氮与有机碳均表现为植丛高于空斑，全碳在荒漠草地及其边缘表现为空斑高于植丛，在灌丛地及其边缘则为植丛高于空斑，全磷在植丛微生境先降后升，在空斑处相反；转变过程土壤硝态氮含量显著增加，灌丛地较荒漠草地增加101.2%，各样地铵态氮与硝态氮含量均植丛显著高于空斑，其中灌丛地硝态氮含量与其它样地差异显著(P<0.05)，各样地间铵态氮含量差异不显著；微生物生物量碳、生物量氮均呈下降趋势，灌丛地较荒漠草原下降87.6%、72.4%，各样地微生物生物量碳与微生物生物量氮均表现为植丛高于空斑,真菌与细菌含量均先降低后升高，且荒漠草地与灌丛地间差异不显著。

表2 转变过程微生境0～20 cm土壤特性Table 2 0～20 cm soil properties of microsites in each transition sites

2.3 转变过程土壤呼吸日动态变化特征及其水热关系

由图3可知转变过程4—10月份土壤呼吸速率表现为SL>SE>GE>DG，各样地植丛与空斑土壤呼吸速率变化趋势基本一致，各地土壤呼吸速率普遍植丛高于空斑；荒漠草地在10∶00与16∶00出现峰值，其它各样地土壤呼吸日动态最高值主要集中在10∶00，随即呈降低趋势；灌丛地土壤呼吸日动态总通量较荒漠草地高6.43 μmol·m-2·s-1。

由图4可知，转变过程植丛与空斑土壤呼吸速率和土壤水分并置拟合呈显著线性关系(P<0.05)，土壤水分对土壤呼吸速率影响决定系数在0.123～0.143，空斑稍高于植丛。植丛生境下仅草地边缘土壤呼吸速率与土壤水分呈极显著线性变化(P<0.01)；空斑生境下仅灌丛地土壤呼吸速率与土壤水分相关性不显著。

图3 转变过程生长季土壤呼吸日动态特征Fig.3 Daily dynamic characteristics of soil respiration in growing season in the transition process

图4 转变过程土壤水分与呼吸日动态回归分析Fig.4 Regression analysis of soil moisture and respiration daily dynamics during the transition process注：VP:DG y=1.450+0.090x,R2=0.150,P=0.050;GE y=1.184+0.214x,R2=0.348,P<0.01;SE y=1.469+0.171x,R2=0.099, P=0.153;SL y=1.886+0.168x,R2=0.028,P=0.466. BI:DG y=1.153+0.075x,R2=0.181,P<0.05;GE y=0.495+0.247x,R2=0.255,P<0.05;SE y=0.647+0.207x,R2=0.297,P<0.01;SL y=1.257+0.198x,R2=0.171,P=0.070. *P<=0.05,** P<=0.01,*** P<=0.001. 下同The same as below

由图5可知，转变过程中植丛和空斑日变化下土壤温度与土壤呼吸速率之间均有显著相关关系(P<0.05)，土壤温度对土壤呼吸速率影响决定系数在0.230～0.265，且空斑稍高于植丛。植丛下除灌丛边缘呈线性关系，其余样地均呈显著非线性关系(P<0.05)，空斑下荒漠草地与草地边缘呈显著非线性关系(P<0.05)，灌丛地与灌丛边缘呈显著线性关系(P<0.05)。

图5 转变过程土壤温度与呼吸日动态回归分析Fig.5 Regression analysis of soil temperature and respiration daily dynamics during the transition process注：VP:DG y=0.012×2-0.435x+5.523,R2=0.503,P<0.01;GE y=-0.016×2+0.860x-8.935,R2=0.270,P<0.05;SE y=0.173x-1.419,R2=0.280,P<0.01;SL y=0.015×2-0.547x+6.776,R2=0.247,P<0.05. BI:DG y=0.005×2-0.146x+2.388,R2=0.392,P<0.05;GE y=0.006 x2+0.433x-4.977,R2=0.371,P<0.01;SE y=0.120x-1.104,R2=0.317,P<0.01;SL y=0.053x+0.101,R2=0.287,P<0.05

由表3可知，植丛微生境下仅草地边缘土壤呼吸日动态与土壤水热多元线性回归关系极显著(P<0.01)；空斑生境下除灌丛地土壤呼吸日动态与土壤水热的复合回归关系不显著外(，其它样地土壤呼吸日动态与土壤水热的复合回归关系均极显著(P<0.01)。

2.4 转变过程土壤呼吸季节动态变化特征及其水热关系

由图6可知，转变过程各样地土壤呼吸速率变化一致，植丛微生境下土壤呼吸速率普遍高于空斑，荒漠草地向灌丛地转变过程中，植丛下灌丛地土壤呼吸速率较荒漠草原增加了1.64 μmol·m-2·s-1，空斑下灌丛地土壤呼吸速率较荒漠草原增加了0.78 μmol·m-2·s-1。

表3 土壤呼吸与土壤水热的日动态复合模型Table 3 The composite model of soil respiration with soil moisture and soil temperature of daily variation

图6 转变过程土壤呼吸季节动态特征Fig.6 Seasonal dynamic characteristics of soil respiration during the transition process

由图7可知，转变过程中植丛和空斑土壤水分与土壤呼吸速率之间呈非线性变化(P0.05),不同生境下各样地土壤呼吸速率与土壤水分相关性均显著(P<0.05)。

图7 转变过程土壤水分和呼吸月动态回归分析Fig.7 Regression analysis of soil moisture and respiration seasonal dynamics during the transition process注：VP:DG y=0.027×2-0.526x+3.746,R2=0.299,P<0.05;GE y=0.364x-0.156,R2=0.591,P<0.05;SE y=-0.283×2+2.780x-4.968,R2=0.420,P<0.05;SL y=0.575×2-5.998x+17.030,R2=0.731,P<0.01. BI:DG y=-0.038×2+0.455x+0.205,R2=0.318,P<0.05;GE y=-0.106×2+0.839x-0.023,R2=0.231,P=0.350;SE y=0.118×2-0.609x+1.732,R2=0.789,P<0.01;SL y=-0.063×3+0.565×2-1.311x+2.023,R2=0.264,P=0.576

如图8所示，转变过程中植丛和空斑土壤温度与土壤呼吸速率之间均显著相关(P<0.05)，土壤温度对土壤呼吸速率影响决定系数在0.386～0.450，空斑稍高于植丛；其中，除空斑生境下灌丛边缘土壤呼吸速率与土壤温度相关性达到显著水平(P<0.05)，其它样地均极显著(P<0.01)。

图8 转变过程土壤温度与土壤呼吸季节动态回归分析Fig.8 Regression analysis of soil temperature and respiration seasonal dynamics during the transition process注：VP:DG y=0.004×2-0.055x+1.150,R2=0.552,P<0.01;GE y=0.003×2+0.012x+0.569,R2=0.486,P<0.01;SE y=0.010×2-0.175x+1.305,R2=0.529,P<0.01;SL y=0.020×2-0.407x+2.662,R2=0.594,P<0.01. BI:DG y=0.005×2-0.087x+1.2,R2=0.467,P<0.01;GE y=0.007×2-0.103x+1.006,R2=0.527,P<0.01;SE y=0.002×2+0.022x+0.714,R2=0.368,P<0.05;SL y=0.007×2-0.128x+1.554,R2=0.513,P<0.01

由表4可知，不同微生境下土壤呼吸季节动态与土壤水热多元线性回归关系均显著或极显著(P<0.05 orP<0.01)，由土壤水热拟合的双变量模型可以解释土壤呼吸速率季节变化的43.8%～79.7%，植丛与空斑微生境下均在草地边缘拟合最优。

表4 土壤呼吸与土壤水分、温度的季节动态复合模型Table 4 The composite model of soil respiration with soil moisture and soil temperature of seasonal variation

2.5 转变过程土壤呼吸与土壤特性的相关性及主成分分析

图9 转变过程土壤养分和微生物活性与呼吸相关分析Fig.9 Correlation analysis of soil nutrients and microbial activity and respiration during the transition process

图10 转变过程土壤养分和微生物活性与呼吸主成分分析Fig.10 Principal component analysis of soil nutrients and microbial activity and respiration during the transition process

3 讨论3.1 转变过程土壤呼吸变化规律与原因

土壤呼吸释放的二氧化碳代表全球碳循环中一个及其重要的通量，其任何形式的增加都可能使全球陆地生态系统从“汇”变成“源”，从而导致大气中CO2浓度的增加[24]。荒漠草原向灌丛地转变过程中植物功能类型多样性的改变，各种植物特性、生理反应或生长形式对土壤微生境的不同程度的复杂影响，使得土壤呼吸研究更加困难。本研究发现随荒漠草原向灌丛地转变，土壤呼吸日动态与季节动态均呈上升趋势，是由于多种因素的综合作用，土壤微生物群落和气体扩散等都受到与植被变化相关的土壤特性变化的影响。植被类型对土壤呼吸影响复杂，灌木其深根性状增加了植物蒸腾作用提取水分的深度，并且灌木较高的盖度降低了太阳辐射，减弱了地表蒸发潜能，提高了水分利用效率[25]，促进了生物活性进而加强了土壤呼吸。草原向灌丛转变改变了原有陆地景观内植被异质性尺度，造成土壤营养元素与土壤水分向利于灌木类型的再分配[26]，且灌木下表层土壤容重比草下低[25]，这将促进水和气体在土壤剖面中的运动，进而使土壤呼吸产生差异。灌丛地凋落物在土壤表面的沉积、木质根生物量的显著增长、以及沃岛效应增强了土壤碳循环活动，并且这些因素也加速了土壤微生物群落的发展[25]，进一步促进了土壤呼吸。此外，与草原相比灌丛冠层下小气候条件更为温和，由图2(b)可知相比于草地，灌丛地夏季温度较低而冬季温度较高，适宜的小气候条件有助于灌木生存，并为灌木提供比草更进一步的竞争优势，且灌木的根全年都很活跃，而草本植物的根在秋冬季会干枯，这些条件可能是导致灌丛土壤呼吸较高的原因。

3.2 转变过程土壤呼吸水热动态

量化主要环境因素(土壤水分和土壤温度)的变化如何调节土壤呼吸在气候变化中对生态系统碳“源”/“汇”状态的相对贡献是十分重要的。研究表明，土壤水分通过提高微生物底物可利用性和微生物生物量刺激干旱半干旱系统中的微生物呼吸，也可以通过刺激植物生长增加自养呼吸[27]，并且CO2的排放也受到水分诱导的土壤物理性质变化的影响[28]。本研究发现，荒漠草原向灌丛转变过程4个样地土壤呼吸日动态与季节动态和水分拟合关系较复杂，其中日动态并置拟合呈线性关系，土壤呼吸速率随水分升高而增加，季节动态并置拟合呈非线性关系，且在植丛与空斑处规律相反，其中空斑微生境下随水分升高土壤呼吸速率表现为先升后降的规律，这是因为低土壤水分会降低微生物群落对底物的利用效率，随水分增加土壤呼吸速率升高，当水分含量达到某个阈值时，这时水和氧的有效性达到最佳平衡，土壤呼吸也达到最大值，之后需氧生物的代谢活动随水分增加而减少，进而对土壤呼吸产生负作用[29]。本研究中随荒漠草原向灌丛地转变，尽管土壤水分显著降低，但土壤呼吸仍然呈上升趋势，推测可能是因为全球CO2浓度升高加大了环境和细胞内二氧化碳浓度之间的梯度，有利于C3类柠条灌木光合作用，与低二氧化碳适应性的蒙古冰草、短花针茅等C4草本相比，它能提高水和氮的利用效率，进而维持或增加土壤呼吸[30]。

温度变化可以解释土壤呼吸的大部分日变化和季节变化，徐海红等[31]研究表明荒漠草原土壤呼吸日动态的主要影响因素是温度。本研究中线性模型与二次多项式模型对各样地的土壤呼吸日动态与季节动态和温度拟合较好，各样地关系基本一致且呈正相关，是因为升温能够增加土壤有机质的微生物分解和氮矿化从而减轻荒漠草原养分限制和刺激植物氮吸收，进而提高土壤呼吸[32]。本研究发现土壤水热拟合的双变量模型可以解释土壤呼吸日动态的4.7%～51.3%，以及季节动态的43.8%～79.7%，显著高于水分与温度的单因子模型，表明土壤水热对土壤呼吸的影响存在相加与交互作用，且土壤呼吸季节动态受土壤水热调控明显，较日动态更能反映土壤水热的作用过程。

3.3 转变过程土壤理化特性对呼吸的影响

木本植物对土壤养分库和土壤呼吸的影响很难预测，因为生物(生长形式对有机物质量和数量的影响)和非生物(土壤水分、温度和质地)因素之间存在强烈的相互作用[33]。荒漠草原向灌丛地转变可能会通过“沃岛效应”促进土壤C和N的积累[34]，但本研究发现，随转变过程土壤C、N均呈下降趋势，可能是灌木对土壤养分库的影响是由于C、N累积和流失途径的相对重要性不同所致，即在转变过程中促进土壤C和 N积累的因素部分或全部被促进增加的损失因素(呼吸作用、硝化作用和反硝化作用)抵消[35]。土壤养分在植被下富集的途径有很多，包括水文(径流)、根际(根系分泌物和豆科植物如Caraganakorshinskii的固氮)、植被(主要是落叶)和动物(粪便和尿)[25]。虽然荒漠草原向灌丛地转变改善了土壤的微气候，促进了凋落物分解，比草产生更多的落叶、土壤有机质以及碳和氮。但是，有研究发现灌木入侵干旱草原会明显加速有机质矿化、铵化和硝化速率，且固氮灌木及其凋落物可以增强生长在其下方的草本对氮的吸收，并可以增加有机物的矿化[36]，这将加速养分消耗，造成C、N损失。此外，随着时间的推移，加速分解和增加植物吸收氮可能会减少土壤有机碳和氮库，并产生一个新的生态系统稳态。

4 结论

通过对荒漠草原向灌丛转变过程土壤呼吸及相关土壤理化特性的研究，发现荒漠草原向灌丛地近30年的稳态转变过程中，土壤呼吸速率呈上升趋势，灌丛地土壤呼吸显著高于荒漠草原42.4%；土壤呼吸日动态与季节动态均受温度调控，但土壤水热变化共同作用转变过程中的土壤呼吸季节动态的43.8%～79.7%；转变过程中的土壤有机养分减少，无机氮含量显著增加，促使微生物增加CO2释放,土壤理化特性对土壤呼吸通量的解释贡献率达66.2%。